40 Salud tecnol. vet. 2020;2:40-46
Atribución 4.0 Internacional.
1
Universidad Peruana Cayetano Heredia. Lima, Perú.
2
Instituto de Innovación Agraria (INIA) - Proyecto cuyes. Lima, Perú.
Evaluación In Vitro de la capacidad probiótica
de bacterias ácido lácticas aisladas de heces
de cuyes (Cavia porcellus) de un Centro
Experimental
In vitro evaluation of probiotic capability of acid lactic bacteria from guinea pig (Cavia porcellus) feces of an
Experimental Center
Carla Serrano
1
, Luis M. Jara
1
, Lilia Chauca
2
, Carlos Shiva
1
RESUMEN
El presente estudio evaluó la capacidad probiótica in vitro de 150 bacterias ácido lácticas (BAL) aisladas de heces
de tres razas de cuyes provenientes de un Centro Experimental de crianza intensiva, mediante ensayos in vitro en
agar que evaluaron la capacidad de actividad enzimática amilolítica, proteolítica, celulolítica y antagonismo frente
a Salmonella sp. patogénica. Las cepas BAL que lograron algún resultado positivo a alguno de los ensayos in vitro
fueron evaluadas para la supervivencia a pH 2.0, 4.0 y bilis al 0.3%. Se obtuvieron cepas Gram positivas, 93.3%
de ellas con morfología bacilar y 6.7% con morfología ovoide. El 38.7% de cepas demostró capacidad de degradar
almidón soluble, el 66.7% para proteínas de leche y el 4% para carboximetilcelulosa sódica. Solo el 5.3% de cepas
tuvo acción antagónica frente a Salmonella sp. La frecuencia de cepas según raza en relación a la degradación
amilolítica y proteolítica demostró tener asociación estadística signicativa. Se destaca además la capacidad de
supervivencia de las cepas evaluadas por cada raza, donde se obtuvo en cada ensayo una frecuencia mayor al 40%.
Se resalta el potencial probiótico de BAL autóctonas aisladas de heces de cuyes que podrían ser evaluadas a futuro
en ensayos de campo.
PALABRAS CLAVE: Cavia porcellus, probióticos, bacterias ácido lácticas, cuyes.
SUMMARY
The present study evaluated the in vitro probiotic capacity of 150 lactic acid bacteria (BAL) isolated from feces of
three breeds of guinea pigs from an Experimental Center of intensive rearing, by means of in vitro tests on agar that
evaluated the capacity of amylolytic, proteolytic enzymatic activity, cellulolytic and antagonism against pathogenic
Salmonella sp. The BAL strains that achieved a positive result in any of the in vitro tests were evaluated for survival
at pH 2.0, 4.0 and 0.3% bile. Gram positive strains were obtained, 93.3% of them with bacillary morphology and
6.7% with ovoid morphology. 38.7% of strains showed the ability to degrade soluble starch, 66.7% for milk proteins
and 4% for sodium carboxymethyl cellulose. Only 5.3% of strains had an antagonistic action against Salmonella
sp. The frequency of strains according to race in relation to amylolytic and proteolytic degradation proved to have
a signicant statistical association. The survival capacity of the strains evaluated by each breed is also highlighted,
where a frequency greater than 40% was obtained in each trial. The probiotic potential of native BAL isolated from
feces of guinea pigs that would be evaluated in future eld trials is highlighted.
KEYWORDS: Cavia porcellus, probiotics, acid lactic bacteria, guinea pigs.
DOI: https://doi.org/10.20453/stv.v8i2.3871
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INVESTIGACIÓN ORIGINAL / ORIGINAL RESEARCH
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ARTICULO ESPECIAL / SPECIAL ARTICLE
Serrano C. y col.
Evaluación In Vitro de la capacidad probiótica de bacterias ácido lácticas
aisladas de heces de cuyes (Cavia porcellus) de un Centro Experimental
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INTRODUCCIÓN
El cuy (Cavia porcellus) es un mamífero roedor
herbívoro, monogástrico, de ciclo reproductivo corto
y nativo de la región andina de Sudamérica, cuya
producción de carne es considerada una actividad
pecuaria con posibilidad de generar utilidades. La
intensicación en su producción ha conllevado a una
mayor incidencia de enfermedades, que se ven en su
mayoría directamente relacionadas con la densidad e
inadecuado manejo sanitario (Chuquizuta y Morales,
2017). Por ejemplo, la salmonelosis causada en la
mayoría de casos por Salmonella entérica serovar
Typhimurium, es considerada en el Perú como
la enfermedad de mayor importancia por su alta
morbilidad (52.7 %) y mortalidad (95%) (Morales,
2017). En la búsqueda de opciones para el control
sanitario general se han implementado alternativas
como administración de forma preventiva de dosis
bajas de antibióticos como promotores de crecimiento.
A su vez la antibioterapia para tratar enfermedades
infecciosas bacterianas puede generar problemas de
rechazo comercial a carne con residuos y resistencia
de cepas a antibióticos que podrían ocasionar falla
terapéutica futura (Torres y Zarazaga, 2002; Bengtsson
y Greko, 2014).
Los probióticos se denen como todo aquel
microorganismo vivo que al ser administrado en
cantidades adecuadas conere un benecio a la
salud integral del huésped (Food and Agriculture
Organization of the United Nations [FAO], 2002).
Éstos pueden utilizarse como una herramienta
complementaria a la dieta para mejorar la conversión
alimenticia, aumento de peso, además de prevenir
enfermedades entéricas por medio de diferentes
mecanismos (Bernardeau et al., 2006). Pueden
ser clasicados según su origen como bacteriano
o no bacteriano, y/o alóctonos o autóctonos de la
microbiota intestinal (FAO, 2016). Las bacterias ácido
lácticas (BAL) constituyen un grupo de bacterias
comúnmente utilizadas como probióticos; en cuyes,
se han probado diferentes consorcios bacterianos
aislados de la microbiota intestinal en las que se
destacan Enterococcus hirae, L. reuteri, L. johnsonii,
Streptococcus thoraltensis y Bacillus pumilus, las
cuales tuvieron un efecto positivo en la conversión
alimenticia (Torres et al., 2013).
Para el desarrollo de los probióticos se estipulan
pautas y pruebas que deben pasar de forma in vitro
para que sea considerado posteriormente como
benéco. Algunas de estas pruebas incluyen la
tolerancia a microambientes o ensayos que asemejen
las condiciones del tracto gastrointestinal, resistencia
a sales biliares, capacidad de adherencia a mucosa y
antagónica frente a patógenos (FAO, 2002).
Existen pocas investigaciones sobre la evaluación
probiótica de cepas autóctonas y alóctonas del
tracto gastrointestinal de cuyes; actualmente se ha
investigado principalmente la aplicación in vivo de
Lactobacillus sobre los parámetros productivos o en
la morfología intestinal (Gonzales, 2018; Cano, 2016).
En ese contexto, el presente estudio evaluó in vitro el
potencial de cepas BAL aisladas de heces de cuyes
de las razas Perú, Andina e Inti para la capacidad de
antagonizar el crecimiento de Salmonella sp., degradar
almidón, proteína, celulosa, y tolerancia a algunas
condiciones gastrointestinales.
MATERIAL Y MÉTODOS
El estudio fue de naturaleza observacional
descriptiva. La recolección de muestras fue realizada
durante el mes de junio del 2019, en el galpón de
Cuyes reproductores de las razas Perú, Andina
e Inti, pertenecientes al Instituto Nacional de
Innovación Agraria (INIA), Lima. El procesamiento
de las muestras fue realizado en el Laboratorio de
Nutrición Animal e Inocuidad Alimentaria, Facultad
de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad
Peruana Cayetano Heredia. El estudio fue aprobado
por el Comité Institucional de Ética para el Uso de
Animales (CIEA) de la Universidad Peruana Cayetano
Heredia-Constancia 043-06-19.
Para el muestreo por conveniencia fueron
consideradas aquellas “pozas” con cuyes reproductores,
preferiblemente con crías lactantes, en donde todos los
animales estuvieran clínicamente sanos, sin registro
de enfermedad o signos con 2 semanas previas al
muestreo. Fueron excluidas aquellas “pozas” en
las que los cuyes fueron tratados con antibióticos al
menos 2 semanas previas al muestreo.
Fueron seleccionadas 10 “pozas” por raza, de
cada una se recolectó un aproximado de 10 gr. de
heces presuntamente frescas en un frasco estéril.
Para el transporte fue utilizado un contenedor cooler
acondicionado con paquetes de gel refrigerante a 4°C
aproximadamente, para el traslado de las muestras
hasta el laboratorio dentro de las primeras 4 horas.
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Aislamiento e identicación microbiológica
presuntiva de bacterias ácido lácticas (BAL)
Las muestras de heces fueron homogeneizadas
en 50 ml de suero siológico (NaCl 0.9%) estéril y
mezcladas con un mazo de mortero previamente
desinfectado. Cien (100) μL del homogenizado fue
colocado en 5 ml de caldo Man, Rogosa y Sharpe
(MRS; Difco, Francia) e incubado durante 24 horas
a 37°C en condiciones de microaerolia (4-5% CO
2,
1-2% O
2
) con el uso de una vela encendida dentro de
una jarra hermética (Saha et al., 2016). La siembra con
un asa microbiológica fue por agotamiento sobre una
placa con agar MRS, para ser incubada bajo las mismas
condiciones descritas anteriormente. Se seleccionaron
5 colonias por cada placa, considerando aquellas
con aspecto transparente y blanquecino cremoso,
de crecimiento individual aislado (Cueto y Aragón,
2012). La identicación preliminar del total de 150
colonias seleccionadas fue realizada con tinción Gram
y prueba de catalasa.
Evaluación del potencial probiótico in vitro de
cepas BAL seleccionadas
Capacidad antagónica frente a Salmonella sp.
La actividad antagónica frente a Salmonella sp. fue
realizada con el método modicado de difusión por
cilindros sobre agar Müeller Hinton (MH). Sobre un
agar MH se sembró en tres direcciones una suspensión
a escala Mc Farland 0.5 (625 nm) de un aislado clínico
de Salmonella sp. de cuyes (perteneciente al cepario
del Laboratorio de Nutrición Animal e Inocuidad
Alimentaria). Seguidamente se realizaron pocillos
sobre el agar que fueron cortados con una punta de
micropipeta de 100 μL, que fueron llenados con 70
μL de sobrenadante del cultivo líquido overnight de
cada BAL (centrifugados previamente a 2500 rpm
por 5 minutos). El agar fue puesto a reposar a 4°C
por 10 minutos y luego se incubó a 28°C por 24 h
en condiciones aerobias. La lectura de la actividad
antagónica del sobrenadante fue realizada mediante
la medición del diámetro en milímetros del halo
de inhibición formado alrededor de los pocillos
(Hassanzadazar et al., 2012).
Capacidad de actividad enzimática
Actividad proteolítica
Se utilizó un agar a base de leche parcialmente
descremada en polvo (Nestlé® Carnation®, EEUU)
al 1.5% en agar Tripticasa de Soya (TSA; HIMEDIA,
India). Se colocó 2 μL de caldo MRS overnight de cada
cepa BAL aislada previamente, y se incubó a 37°C por
24 h. en condiciones de microaerolia. La lectura de
la capacidad de actividad enzimática fue realizada
por observación directa de un halo transparente de
degradación alrededor de la colonia crecida en el agar
(Asaduzzaman et al., 2018). Como control positivo
fue utilizada una cepa comercial de Bacillus subtilis
ATCC 19659™ dada su conocida capacidad en la
industria alimentaria como productor de proteasas.
Actividad amilolítica
Se utilizó un agar a base de almidón soluble
(HiMedia, India) al 1% en agar TSA. Se colocaron
2 μL de caldo MRS de cada cepa BAL incubada
overnight en las condiciones descritas anteriormente.
La capacidad de actividad enzimática fue evaluada
agregando lugol de Gram (Diagtest, Perú) directamente
sobre la placa, revelando un halo de degradación/
consumo del almidón en el agar (Asaduzzaman et al.,
2018). Para esta prueba fue considerado también como
resultado positivo aquellas cepas donde se apareció un
halo circunscrito por debajo de la colonia, el cual fue
observado realizando un raspado con un asa de siembra
en el área de crecimiento. Como control positivo fue
utilizado de la misma manera Bacillus subtilis ATCC
19659™.
Actividad celulolítica
Se utilizó un agar a base de Carboximetilcelulosa
sódica (CMC-Na; Sigma Aldrich, EEUU) donde se
colocaron 2 μL de caldo MRS de cada cepa BAL
incubada bajo las mismas condiciones que los ensayos
anteriores. La capacidad de actividad celulolítica
fue evaluada colocando lugol de Gram (Diagtest,
Perú) directamente sobre la placa durante 5 minutos,
revelando un halo de degradación o consumo de
celulosa del agar (Asaduzzaman et al., 2018; Kasana
et al., 2008). Como control positivo se utilizó una
cepa comercial de Streptomyces spp. ATCC 25507™
conocido por su capacidad de producir enzimas con
acción sobre celulosa (Hu et al., 2012).
Pruebas de supervivencia a condiciones
gastrointestinales
Para evaluar la capacidad de supervivencia in
vitro a algunas condiciones que simulen el tracto
gastrointestinal de cuy, se evaluaron sólo las cepas
BAL que lograron tener un resultado positivo a alguno
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de los ensayos de actividad enzimática descritos
anteriormente.
Tolerancia a diferentes niveles de pH
Las cepas BAL seleccionadas fueron colocadas
en caldo MRS y se incubaron como se ha descrito
anteriormente. Luego fueron llevadas a escala Mc
Farland 0.5 en NaCl 0.9% estéril, obteniendo una
suspensión bacteriana aproximada de 1.5x10
8
UFC/
ml. Luego, a cada suspensión de cepas se le realizó
diluciones seriadas en hasta llegar a 10
4
UFC/ml en
suero estéril con pH ajustado a 2.0 y 4.0. De esta
última dilución se extrajeron 0.1 ml y se colocaron
en pocillos de microplacas de fondo plano, los cuales
fueron incubados por 3 horas a 37°C en microaerolia.
Al término del tiempo de incubación, el contenido
de cada pocillo fue sembrado por la técnica de
diseminación en placas MRS individuales, para
luego incubarlas por 48 h a 37°C en condiciones de
microaerolia. Posteriormente, se realizó el conteo de
colonias y el porcentaje de supervivencia de acuerdo a
lo descrito por Cueto-Vigil et al. (2010). Se determinó
como tolerantes a aquellas que obtuvieron algún
porcentaje mayor a 0.00% de supervivencia.
Tolerancia a sales biliares
La bilis utilizada para este ensayo fue colectada
de la vesícula biliar de cuyes beneciados para
comercialización dentro de las instalaciones del INIA.
Ésta fue ltrada con un disco de membrana de 0.45 μm
descartable (Puradisc™, Whatman™) en un ambiente
estéril, para ser luego ser almacenada a -20°C hasta
su posterior uso. Similar al ensayo anterior, las cepas
seleccionadas en caldo MRS con crecimiento de 24
horas a 37°C en condiciones de microaerolia fueron
llevadas a escala Mc Farland 0.5 en suero siológico
estéril pH 7.0 con bilis al 0.3% (Hassanzadazar et
al., 2012), para luego ser diluidas hasta llegar a una
concentración de 10
4
UFC/ml. De esta última dilución
se tomaron 0.1 ml y fueron puestos en pocillos de
microplacas de fondo plano, para ser dejados a incubar
por 3 horas a 37°C en microaerolia. Posteriormente,
el contenido de cada pocillo fue sembrado por
diseminación en placas MRS individuales, y llevado
a cultivo por 48 horas a 37°C en condiciones de
microaerolia. El recuento de cepas viables fue
hallado de similar forma que en el ensayo anterior.
Análisis de resultados
Los resultados se colocaron en tablas de frecuencia
para estadística descriptiva. Para evaluar la asociación
estadística entre la frecuencia de aislados BAL según la
raza y la capacidad enzimática o antagonista se utilizó
la prueba de Chi-cuadrado y test exacto de Fisher
con el programa WinEpi (Universidad de Zaragoza,
España) y STATA (Ver. 14.0), respectivamente, con un
nivel de signicancia de 0.05.
RESULTADOS
Se seleccionaron un total de 150 cepas Gram
positivas, de las cuales el 93.3% tuvo morfología
bacilar y el 6.7% morfología ovoide, además que el
89.3% resultó catalasa negativa. Se encontró que solo
el 5.3% de cepas presentó actividad antagónica frente
a Salmonella sp., el 66.1% degradación proteolítica,
38.7% amilolítica y 4% celulolítica (tabla 1).
Se observó que la raza Andina tuvo mayor
frecuencia de aislados BAL con antagonismo frente
a Salmonella sp; la raza Perú una mayor frecuencia
de aislados con actividad amilolítica y proteolítica,
y la raza Inti una mayor frecuencia de aislados con
actividad celulolítica. Se encontró además asociación
estadística signicativa entre la frecuencia de aislados
según raza y la frecuencia de aisladas con degradación
amilolítica (p< 0.0001) y proteolítica (p< 0.0001).
Un total de 119 cepas BAL presentaron al menos un
resultado positivo de actividad enzimática o antagónica
in vitro. En cuanto a la capacidad de tolerancia a
Tabla 1. Frecuencia de cepas con actividad probiótica in vitro según raza de cuy (n=150)
Frecuencia de cepas según raza
Prueba probiótica Perú (%) Andina (%) Inti (%) Total (%)
Amilolítico
Proteolítico
Celulolítico
Antagonismo
18,0 (27/150)
32,7 (49/150)
0,0
1,3 (2/150)
16,0 (24/150)
16,7 (25/150)
0,7 (1/150)
4,0 (6/150)
4,7 (7/150)
16,7 (25/150)
3,3 (5/150)
0,0
38,7 (58/150)
66,1 (99/150)
4,0 (6/150)
5,3 (8/150)
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diferentes condiciones gastrointestinales in vitro, en
la Tabla 2 se muestra la frecuencia de las 119 cepas
distribuidas por raza que lograron sobrevivir a cada
ensayo de tolerancia. En los tres ensayos diferentes
de tolerancia se observó que los aislados BAL de
la raza Perú e Inti tuvieron la mayor frecuencia de
cepas capaces de sobrevivir a las condiciones hostiles
evaluadas (pH bajo y acción biliar).
DISCUSIÓN
Con respecto al potencial antagónico frente a
patógenos, especialmente entéricos, la capacidad in
vitro de producir mayor diámetro de halo podría ser
deducido de la relación directamente proporcional al
número de bacterias probióticas en suspensión. Esto
no necesariamente se cumple ya que en el presente
estudio se evidenció que suspensiones de BAL con
baja densidad óptica de crecimiento lograron tener
mayor halo de degradación o inhibición. Por lo que la
capacidad de antagonismo puede no solo depender del
rápido crecimiento exponencial de las bacterias, sino
del propio compuesto antagónico podría estar presente
y de la especie de BAL productora del mismo, como
se ha descrito para el ácido acético, o bacteriocinas
(Bermudez-Brito et al., 2012). Los mecanismos
antagónicos se deben principalmente a compuestos
a base de biocinas extracelulares con actividad
antimicrobiana que desestabilizan la membrana
citoplasmática bacteriana, además de ciertos ácidos
orgánicos que reducen el pH e inhiben el crecimiento
de patógenos (Mohankumar, 2011).
Se observó una mayor frecuencia de cepas BAL
de la raza Perú que tuvieron capacidad proteolítica
y amilolítica in vitro. Esto podría considerarse
para futuros estudios in vivo, ya que esta raza es
considerada la más precoz y con mayor facilidad
de ganancia de peso. Asimismo, tal como lo sugiere
Cano et al. (2016), la inclusión de una suspensión de
bacterias del género Lactobacillus-Bidobacterium-
Saccharomyces en la dieta de cuyes puede generar una
mejora en la ganancia de peso e índice de conversión
alimenticia en la etapa de crecimiento y acabado.
Así también, la inclusión de cepas con capacidad
de degradación amilolítica podría contribuir con la
digestión de carbohidratos, algo importante en la etapa
de lactación donde existen limitaciones en la función
del páncreas aún en desarrollo (García, 2012).
Por otro lado, un exceso de celulosa en la dieta puede
conllevar al cese completo de ingesta de alimento,
además de distención del tracto gastrointestinal
(Condori, 2014). La adición de microorganismos
probióticos capaces de degradar la celulosa como B.
pumillus, B. succinogenes y R. avefaciens, podrían
prevenir este tipo de situaciones adversas (Meryandini
et al., 2011).
Para los ensayos de supervivencia, los pH fueron
ajustados a niveles bajos para simular condiciones de
hostilidad gastrointestinal, en donde los resultados
demostraron que en todos los aislados BAL de las
diferentes razas la frecuencia de cepas tolerantes fue
mayor al 44%. La capacidad de supervivencia de
cepas potencialmente probióticas ha sido reportada
en otros estudios, entre ellos se menciona al género
Lactobacillus con capacidad de tolerar a condiciones
de pH 2.5 por 4 h (Corcoran et al., 2005). Sobre ello,
se han reportado algunas proteínas de supercie de
ciertas cepas de Lactobacillus que podrían estar
relacionadas al crecimiento y supervivencia a niveles
de pH bajo (Nezhad et al., 2010).
Sobre la supervivencia a sales biliares, este
ensayo contribuye a una evaluación adicional de
otras condiciones de estrés bacteriano en el intestino
delgado. Sin embargo, si bien las evaluaciones in
vitro simulan las condiciones gastrointestinales, estas
no garantizan la tolerancia in vivo, por lo que es
necesario evaluar otras condiciones como la adición
de proteasas y la adhesión a la mucosa intestinal. Para
contrarrestar posibles bajas en la supervivencia, no se
excluye la posibilidad del uso de algún encapsulado,
liolizado, entre otros, que podrían aumentar las
probabilidades de supervivencia durante tránsito
Tabla 2. Frecuencia de cepas con tolerancia a diferentes condiciones
gastrointestinales in vitro (Perú n=50; Andina n=40; Inti n=29)
Cepas tolerantes según condición hostil (%)
Razas de cuy pH 2,0 pH 4,0 Bilis 0.3%
Perú 76 (38/50) 86 (43/50) 76 (38/50)
Andina 50 (20/40) 55 (22/40) 75 (30/40)
Inti 44,8 (13/29) 96,5 (28/29) 89,6 (26/29)
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gastrointestinal. Para ello se requieren ensayos de
campo donde se evalúe el compuesto biológico vía
oral en el alimento o agua de bebida.
Existen estudios que describen el uso de consorcios
de cepas BAL aplicados frente a patógenos con la
nalidad de potenciar o complementar las propiedades
benécas de cada cepa aislada, ya sea mediante la
exclusión competitiva o la producción de compuestos
antagónicos (Bhola y Bhadekar, 2019). Los resultados
obtenidos en el presente estudio demandan la
identicación y caracterización de las cepas BAL o
de sus compuestos que tengan capacidad antagónica,
para una correcta evaluación en campo que contribuya
a la reducción de los casos de infecciones entéricas
en cuyes. Es recomendable además la evaluación de
la inocuidad de las cepas, además de su capacidad
de adquirir/transmitir plásmidos de resistencia
antimicrobiana y efectos adversos que puedan tener
en los animales vivos antes de realizar ensayos en
campo.
CONCLUSIONES
Las heces de cuy representan una fuente de BAL
con potencial probiótico in vitro.
Al menos una BAL autóctona de cuy tuvo la
capacidad in vitro de degradar en conjunto compuestos
de proteínas, almidones y celulosa.
La frecuencia de cepas que degradaron almidón y
proteína in vitro estuvo asociada signicativamente a
la raza de cuyes.
Cepas BAL aisladas de la raza Perú y Andina
tuvieron la mayor frecuencia de capacidad antagónica
frente a Salmonella sp.
Al menos una BAL autóctona de cuy tuvo la
capacidad in vitro de tolerar condiciones hostiles
como diferentes pH y sales biliares.
Correspondencia
Carla Serrano
Correo electrónico: patricia.serr9@gmail.com
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v32n93/v32n93a1.pdf
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